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Parasitisme électronique dans les écosystèmes microbiens

Mis à jour le 22/01/2018
Publié le 09/01/2018
Mots-clés : MICA - MEM - BIORES-1

envisager l’utilisation de microbes électroactifs ou d’électrodes pour le pilotage des fermentations ?

Des travaux récents du LBE ont démontré l’existence de transferts d’électrons entre espèces microbiennes aboutissant à une relation parasitique. En effet, dans ces travaux, le microbe receveur voit son rendement de croissance diminuer lorsqu’il reçoit des électrons car ceux-ci semblent perturber les régulations cellulaires. Ce phénomène ouvre de nouvelles perspectives pour la compréhension des interactions dans les écosystèmes microbiens et pour le pilotage des communautés fermentaires dans les bioprocédés.

Au sein d’un écosystème les microorganismes peuvent partager de l’énergie grâce à un échange d’électron. Ce transfert peut se faire par l’échange de molécules telles que le dihydrogène ou le formiate, comme c’est le cas, par exemple, dans des communautés microbiennes syntrophiques de la digestion anaérobie [1]. Récemment, des expériences ont démontré la possibilité de transferts directs d’électrons entre microorganismes par contact physique entre cellules ou grâce à des pili conducteurs. Ainsi, lorsque Geobacter metallireducens est cultivé en présence de substrat comme l’acétate ou l’éthanol et en l'absence d'accepteurs d'électrons solubles, il est capable de transférer les électrons issus de son métabolisme à un deuxième micro-organisme (eg. Geobacter sulfurreducens ou Methanosaeta sp) qui les utilise pour sa croissance [2]–[4]. Ces résultats ont permis de mettre en évidence le transfert direct et de documenter ses mécanismes, mais les dispositifs expérimentaux impliquaient nécessairement une interaction syntrophique qui profite aux deux microorganismes. Grâce aux récents travaux développés au LBE dans le cadre de la thèse de Roman Moscoviz, nous avons pu démontrer que ces transferts d’électrons ne permettent pas seulement des relations syntrophiques mais aussi des relations parasitiques entre microorganismes.

Parasitisme électronique - LBE. © Inra, Elie Desmond-Le Quéméner
Parasitisme électronique - LBE © Inra, Elie Desmond-Le Quéméner
Des expériences de cultures pures et de co-cultures de Geobacter sulfurreducens et Clostridium pasteurianum ont montré que G. sulfurreducens est capable d’utiliser la bactérie fermentaire C. pasteurianum comme accepteur d’électrons. Cet échange d’électrons inter-espèces aboutit à une diminution notable (39 %) de la production de biomasse compensée par une augmentation des produits de fermentation [5]. Contrairement aux autres cas de transferts d’électrons inter-espèces décrits jusqu’alors, celui-ci handicape donc la croissance de la bactérie accepteuse d’électrons, ce qui constitue le premier cas documenté de parasitisme électronique.
Cette nouvelle configuration écologique dans laquelle G. sulfurreducens est associée à une bactérie fermentaire a permis d’envisager toute une gamme de partages énergétiques possibles entre les deux microorganismes. En effet, G. sulfurreducens a besoin d’un accepteur d’électron pour vivre, mais le microorganisme C. pasteurianum tire son énergie de la fermentation et peut donc soit récupérer de l’énergie du flux d’électrons exogène, soit consommer de l’énergie pour s’en débarrasser. Pour étudier ces différents scénarios, nous avons fait les bilans thermodynamiques des voies métaboliques de C. pasteurianum. Ceux-ci montrent que le bilan énergétique du flux d’électrons ne peut pas expliquer à lui seul les changements de biomasse et de molécules produites lors de la fermentation [6]. Ceci indique que les changements métaboliques observés chez cette bactérie sont probablement dus à des régulations biologiques liées à la détection des conditions redox.

En termes de perspectives, d’un point de vue écologique, il apparaît que des bactéries électroactives telles que celles du genre Geobacter peuvent probablement utiliser une très grande gamme d’accepteurs d’électrons aussi bien abiotiques (fer, électrodes, etc…) que biotiques (d’autres microorganismes). Dans le cas des accepteurs biotiques, le flux d’électrons ainsi déchargé peut être utile au microorganisme accepteur et aboutir à l’établissement d’une relation syntrophique, mais peut aussi lui être néfaste et ainsi représenter une forme de parasitisme électronique comme démontré dans ces travaux. Ceci ouvre de nouvelles perspectives pour la compréhension des flux d’énergie et des interactions électroniques dans les écosystèmes microbiens complexes. Il reste encore à découvrir les mécanismes sous-jacents à ces phénomènes pour mieux les appréhender et à terme, les utiliser afin d’optimiser les interactions biotiques au sein d’écosystèmes microbiens. D’un point de vue applicatif, il est en effet intéressant de remarquer que ce parasitisme électronique modifie le bilan de la fermentation avec une diminution de la production de biomasse et une production accrue de produits réduits (comme le 1,3-propanediol à partir de la fermentation de glycérol). Ceci permet d’envisager l’utilisation de microbes électroactifs ou d’électrodes pour le pilotage des fermentations qui constitue actuellement un défi majeur pour la bioraffinerie environnementale.

Valorisation :
-R. Moscoviz (2017) Electrochemical control of a biological process: glycerol electro-fermentation. PhD thesis. Montpellier Supagro. 178 p.

-R. Moscoviz, F. de Fouchécour, G. Santa-Catalina, N. Bernet, and E. Trably, “Cooperative growth of Geobacter sulfurreducens and Clostridium pasteurianum with subsequent metabolic shift in glycerol fermentation,” Sci. Rep., vol. 7, p. 44334, 2017.   DOI 10.1038/srep44334  

-R. Moscoviz, C. Flayac, E. Desmond-Le Quéméner, E. Trably, and N. Bernet, “Revealing extracellular electron transfer mediated parasitism: energetic considerations,” Sci. Rep., vol. 7, p. 7766, Aug. 2017. DOI : 10.1038/s41598-017-07593-y

Références bibliographiques :
[1] S. AJ and P. CM, “Electron transfer in syntrophic communities of anaerobic bacteria and archaea,” 17-Jul-2009.
[2] Z. M. Summers, H. E. Fogarty, C. Leang, A. E. Franks, N. S. Malvankar, and D. R. Lovley, “Direct Exchange of Electrons Within Aggregates of an Evolved Syntrophic Coculture of Anaerobic Bacteria,” Science (80-. )., vol. 330, no. 6009, pp. 1413–1415, 2010.
[3] P. M. Shrestha, A. E. Rotaru, Z. M. Summers, M. Shrestha, F. Liu, and D. R. Lovley, “Transcriptomic and genetic analysis of direct interspecies electron transfer,” Appl. Environ. Microbiol., vol. 79, no. 7, pp. 2397–2404, 2013.
[4] S. Chen et al., “Carbon cloth stimulates direct interspecies electron transfer in syntrophic co-cultures,” Bioresour. Technol., vol. 173, pp. 82–86, 2014.
[5] R. Moscoviz, F. de Fouchécour, G. Santa-Catalina, N. Bernet, and E. Trably, “Cooperative growth of Geobacter sulfurreducens and Clostridium pasteurianum with subsequent metabolic shift in glycerol fermentation,” Sci. Rep., vol. 7, p. 44334, 2017.
[6] R. Moscoviz, C. Flayac, E. Desmond-Le Quéméner, E. Trably, and N. Bernet, “Revealing extracellular electron transfer mediated parasitism: energetic considerations,” Sci. Rep., vol. 7, p. 7766, Aug. 2017.

Contact : Elie Le Quéméner, Unité LBE UR050, Département MICA, Centre INRA de Recherche Occitanie-Montpellier